Džamija je locirana na lijevoj obali rijeke Jale i, prema dostupnim dokumentima, izgrađena je sredinom 16. stoljeća, a prvi put se kao Mehmed-agina džamija spominje 1600. godine. Poznata je i po imenu Kilzlar cami (Djevojačka džamija), a sve do 1948. pred tom džamijom su postojala tri turbeta.
Pretpostavlja se da je u jednom od njih bila ukopana nepoznata djevojka koja je, vjerovatno, obnavljala džamiju. Tuzlanska ljepotica je u nekoliko navrata obnavljana. Prema podacima Medžlisa Islamske zajednice Tuzla, 1878. godine preziđivan je jedan dio, a 1890. godine džamiju je temeljito obnovila hafiz-hanuma Tuzlić, pa je tada po njoj dobila ime.
U haremu ove džamije ukopan je hadži Mehmed Teufik ef. Azabagić, reisu-l-ulema u BiH u periodu 1893.-1909., koji je umro 1918. godine – navodi se u monografiji „Tuzlanski džemati“ autora Šefke Sulejmanovića.
Sve do 1948. ispred džamije su se nalazili veliki harem i mezaristan, ali je to zemljište nacionalizirano, nišani su uklonjeni, a prostor namijenjen za druge svrhe. U neposrednoj blizini džamije nalazi se i tekija nakšibendijskog tarikata.
Jalska džamija je najprije bila sagrađena od ćerpiča (pečene gline) s crvenim kubetom (kupolom). Njene trenutne dimenzije su 11×10 metara, debljina zidova je 70 centimetara, visina osam metara, a zidana je kamenom.
Građani Tuzle dobro se sjećaju događaja s početka 1992. godine, kada je upravo Jalska džamija bila prva meta agresora u Tuzli i okolici. Vraćajući se s ratišta iz Hrvatske, srpski rezervisti pucali su na njenu munaru.
Dana 27. veljače 2019. godine graditeljska cjelina Jalske džamija sa haremom u Tuzli proglašena je nacionalnim spomenikom Bosne i Hercegovine.